Nhà hát Opera Margravial được khánh thành vào tháng 9 năm 1748 tại thành phố Bayreuth, phục vụ cho hôn lễ xa hoa của Elisabeth Friederike Sophie, tiểu thư duy nhất của bá tước Margrave Friedrich nhà Hohenzollern, cùng công tước Charles Eugene của Württemberg.
Nhà hát là một công trình kiến trúc hoàng gia độc lập, được thiết kế bởi Joseph Saint-Pierre, kiến trúc sư Baroque hàng đầu thời bấy giờ, cùng con trai của ông - Carlo Galli Bibiena. Và dĩ nhiên, dưới bàn tay phù thủy của Joseph Saint-Pierre, nhà hát Opera Margravial đã trở thành một kiệt tác kiến trúc Baroque của nhân loại vào thế kỉ 18, với vẻ đẹp tráng lệ kết hợp giữa nghệ thuật thiết kế, điêu khắc và hội họa, đề cao cảm xúc mãnh liệt, tôn vinh sắc thái hòa hợp giữa hiện thực và ảo mộng, sự đối lập của ánh sáng và bóng tối.
Mặt tiền nhà hát được làm bằng đá sa thạch với một ban công được chống đỡ bằng các cột trụ, trở thành tiêu điểm trong không gian công cộng đô thị của thành phố.
Bên trong tòa nhà gồm một tiền sảnh, cầu thang, các hành lang, phòng triển lãm và thính phòng. Khán phòng và sân khấu được sắp đặt như một khối thống nhất. Hệ thống đèn được bố trí hai bên tường tạo ra những luồng ánh sáng vừa lãng mạn, vừa kỳ bí.
Các tác phẩm điêu khắc trang trí nhà gỗ và sân khấu đều tôn vinh triều đại Hohenzollern cùng vợ chồng bá tước Margrave Friedrich, những người sáng lập nhà hát. Trên tường và trần nhà là những hình vẽ dùng hiệu ứng ảnh ảo quang học, còn được gọi là "quadratura" để tăng hiệu ứng kịch tính và sân khấu. Cho đến ngày hôm nay, kĩ thuật hội họa này vẫn là một trong những điểm gây tò mò và hấp dẫn hàng ngàn khách du lịch mỗi năm.
Nội thất nhà hát chủ yếu bằng gỗ, bởi vào thời điểm đó, bá tước chỉ muốn xây dựng Opera Margravial như một nơi tổ chức đám cưới cho con gái thay vì lên một kế hoạch sử dụng lâu dài. May mắn thay, nó không bị thiêu rụi trong lửa như rất nhiều công trình khác cùng thời, và trở thành kiệt tác duy nhất còn tồn tại đến ngày nay của hai kiến trúc sư nhà hát nổi tiếng bậc nhất thời bấy giờ. Tuy nhiên, cũng như một số nhà hát khác, Opera Margravial không tránh khỏi hư hại sau những năm tháng biến động vì chiến tranh. Việc trùng tu lại nhà hát vô cùng tốn kém và khó khăn, tiêu tốn khoảng 22 triệu euro và 93.000 giờ làm việc.
Tới năm 2018, một lần nữa những ánh đèn sân khấu rực rỡ từ nhà hát Opera Margravial lại tỏa sáng trên bầu trời Bayreuth. Nếu không phải do ảnh hưởng của dịch bệnh, nhiều sự kiện hòa nhạc sẽ diễn ra tại đây vào năm 2020.
Nhà hát được UNESCO công nhận là Di sản Thế giới năm 2012, không chỉ bởi những giá trị văn hóa và kiến trúc mà nó đem lại, nó còn đánh dấu một bước ngoặt quan trọng cho sự xuất hiện của những nhà hát công cộng lớn của thế giới trong thế kỉ 19.